В 1920-х в Вологде, в связи с открытием новых школ и техникумов, нужны были преподаватели рисунка. Преподавал в Вологодском педагогическом техникуме, что дало возможность изучить мир жизнерадостной, неугомонной молодежи. С 1923 портреты и пейзажи Н. М. Ширякина экспонировались на краевых, городских художественных выставках. В 1940 инициировал организацию Вологодского отделения Союза художников РСФСР, первым председателем которого он стал.

В годы Великой Отечественной войны участвовал в устройстве передвижных выставок в вологодских госпиталях и казармах, организовывал беседы для выздоравливающих воинов. В эти годы создает галерею портретов фронтовиков и тружеников тыла. В этих работах художник нашел себя как портретист, и именно портрет окончательно занял главное место в его творчестве.

Жюри первой краевой выставки художников Северного края премировало Ширякина за успехи в портретном жанре. На новую, более высокую ступень портретного искусства художник поднялся в создании цикла портретов земляков: героев-военных, врачей, работников просвещения, знатных колхозников, рабочих, лесорубов. В этот период у художника начала развиваться болезнь глаз. Были моменты, когда казалось, что болезнь бесследно исчезла. В такие периоды художник работал исключительно напряженно.

Умер Николай Михайлович 3 апреля 1952 в Вологде.